
Силовик, бывший прокурор. Его жена работает нотариусом, а брат связан с кланом бизнесменов из Алтайского края.
Дмитрий Демешин окончил Саратовскую государственную юридическую академию, которая готовит кадры для прокуратуры. Начинал карьеру в районных прокуратурах Московской области, в 2008 году получил первое серьезное назначение в Ростовскую область, в 32 года став первым зампрокурора. За полтора года работы в регионе Демешин получил нагрудный знак «За ратную службу» от тогдашнего губернатора Василия Голубева, за деятельностью которого надзирал как прокурор.
С 2014 года работал в Генпрокуратуре, возглавлял «антикоррупционный» отдел, надзирал за исполнением федерального законодательства. Во время аннексии Крыма Демешин налаживал работу прокуратуры полуострова. В одном из интервью он сравнивал взяточников с проститутками и жаловался, что гей-пропаганда стала «нормой».
В 2019 году тогдашний генпрокурор Юрий Чайка сделал Демешина своим заместителем. Одновременно тот поступил в кремлевскую «Школу губернаторов»
.
В Генпрокуратуре Демешин курировал громкие коррупционные дела в отношении региональных чиновников, в его подчинении находились прокуратуры Сибири и Дальнего Востока, в том числе Хабаровского края, который он впоследствии неожиданно возглавил. Заместители генпрокурора, как правило, уходят на пенсию. Назначение Демешина губернатором — первый случай понижения высокопоставленного силовика до главы региона).
Став чиновником в 2024 году, Демешин продолжил заниматься привычным для себя делом — увольнять и критиковать чиновников, а также возбуждать уголовные дела. Для выборов политтехнологи создали ему образ «жесткого силовика»: кандидат в губернаторы добился увольнения вице-мэра Хабаровска и перетряхнул правительство края, поучаствовал в возбуждении уголовного дела в отношении зампреда правительства за взятки, а также вступил в конфронтацию с местными элитами. Выиграв выборы, Демешин пытается отойти от образа силовика, заявив, что ему интересна экономика, а не «посадки».

Жена Дмитрия Демешина Елена работает нотариусом, ее офис находится на юго-западе Москвы в районе станции метро «Университет». Нотариат в России не входит в систему власти, формально являясь независимой структурой. Однако деятельность нотариусов контролирует Нотариальная палата, за которой надзирает Минюст.

Брат губернатора Олег Прилипко, взявший фамилию матери, — сотрудник государственной авиакомпании «Аэрофлот» (судя по данным о пересечении границы, работает членом экипажа воздушного судна).
Помимо авиационной карьеры, Прилипко участвует в бизнесе известного алтайского предпринимателя Евгения Вдовина
, который ведет бизнес в Алтайском крае и регионах Сибири, за которыми осуществлял прокурорский надзор Демешин.
Одна из компаний Вдовиных, «Престиж», собиралась построить в Алтайском крае комплексы по переработке мусора, заключив концессионное соглашение с местными властями. Однако правительство Алтая впоследствии отказалось от проекта.
Зато семья Вдовиных учредила в Хабаровском крае, где ранее не вела бизнес, компанию по строительству инженерных коммуникаций «Дв Инвест Групп» всего через два месяца после инаугурации Дмитрия Демешина.